Az egri középkori székesegyház már a 16. század közepén súlyosan megsérült, ám az épület agóniája a 18. századig, a szinte teljes visszabontásig tartott. Öröm az ürömben, hogy így legalább nem építették át.

Bár az egri püspökség megalapítására már a második évezred első évtizedében sor került (a pontos évszám vitatott), az első – mindvégig Szent János evangélistának szentelt – templomáról nem tudunk sokat. A 11. századból egy rotunda maradványai maradtak fenn, amihez talán egy bazilika is csatlakozott. Erre az épülete csupán kőtöredékek utalnak. A bazilika építése a 12. századtól megfoghatóbb. A század elején háromapszisos szentélyfejet alakítottak ki, majd a század végén újjáépítették és beboltozták a hosszházat. Ebben az épületben temették el ide, legalábbis a zágrábi krónika szerint, az 1204-ben elhunyt Imre királyt: a főhajó keleti részén (vagyis nagyon kiemelt helyen) megtalálásakor természetesen már üres, kifosztott sírhely mindenesetre alátámasztja az írásos forrást.

A késő román épület a tatárjárás során erősen megsérült. A 13. század közepe táján ezért kezdtek új, immár gótikus katedrális építésébe, amelyet talán sohasem fejeztek be teljesen (mint ahogy megszokott a több évszázadon át, újabb és újabb tervek alapján épülő és átépülő gótikus templomok esetében). Lampert püspök kezdhette el az építtetést 1246-os beiktatásét követően, s kelet felől haladtak az új, háromhajós bazilika felépítésével. Közben némiképp változott a faragványok stílusa is, hiszen az építkezés lassan haladt. Új korszakot jelent a katedrális építéstörténetében Dörögdi Miklós püspöksége 1330 és 1361 között, akinek az idejében előcsarnokkal toldották meg nyugat felé a templomot (a püspök sírjára is itt bukkantak rá) majd új, szentélykörüljárós, kápolnakoszorús szentély építésébe fogtak. Az új szentély monumentális volt, hiszen szélesebbre építették a régi templomnál és a járószintje is magasabbra került (jelenleg a látogató a maradványok alapján a korábbi, kisebb templomot érzékeli elsősorban a helyszínen, a román szentély magasan álló falai miatt). A szentély hasonló lehetett a nagyváradi székesegyház szintén ekkor épített kápolnakoszorús kórusához és a század utolsó harmadára az ország egyik monumentálisabb katedrálisa épült fel az egri várhegyen. Nagyobb volt, mint az országos szinten kiemelkedőbb esztergomi székesegyház és fehérvári bazilika, méretében a nyugat-európai katedrálisokkal vetekedett.

A hatalmas, a középkori magyar építészet csúcsteljesítményének számító Szent János székesegyháznak lassú agónia adatott meg. A XV. század végén, a korábbi évtizedek háborúiban megsérült gótikus kórust lebontották és helyére egy új, későgótikus csarnokszentélyt emeltek. Tervezték a templom többi részének átépítését, is de a XVI. század elején egy tűzvész megakasztotta a munkálatokat, a pénz a károk kijavítására ment el. Még be sem fejezték a javításokat, amikor az egri vár Perényi Péter kezére került, aki a vár védelmének modernizálása érdekében az új szentélyt részben visszabontva, részben földdel megtömve bástyává alakította. Súlyos károkat okozott az 1552-es török ostrom is, amikor a templomban őrzött lőpor felrobbant, ám az épület még ekkor sem tűnt el teljesen. A székesegyház maradványai átvészelték a város török korát, s még a barokk korszak első felét is: az egymást követő felmérési rajzokon még a nyugati toronypár pusztulása, emeleti részeinek leomlása is látható. A végleges lebontására csak a 18. század végén került sor, kevéssel azelőtt, hogy az első „régiségbúvárok” kiállhattak volna a romok megőrzése mellett. Ipolyi Arnold már 1865-nen monográfiát írt az épphogy elveszett, de töredékei alapján egyre jobban rekonstruálható épületről.

Részletek az épület középkori építéstörténetéről Buzás Gergely: Az egri székesegyház XIII-XIV. századi gótikus épülete című tanulmányában